Verena Altenberger wuchs in Salzburg auf,absolvierte ein Studium der Publizistik- und Kommunikationswissenschaften an der Universität Wien und studierte Schauspiel an der Musik und Kunst Privatuniversität der Stadt Wien. Als Teil des Ensembles Junge Burg war sie in der Spielzeit 2010/11 am Wiener Burgtheater u.a. in der Titelrolle in Alice im Wunderland, als Blanche Barrow in Bonnie und Clyde sowie als Isolde Weißhand in tricky love – tristan und isolde zu sehen. In der Saison 2013/14 verkörperte sie am Burgtheater im Gestiefelten Kater die Rolle der Lore. 2015 stand sie am Volkstheater Wien in Haben von Julius Hay auf der Bühne. Im Kino machte Verena Altenberger 2016 in dem Thriller Die Hölle von Oscar-Preisträger Stefan Ruzowitzky erstmals auf sich aufmerksam.
2017 gelang ihr der Durchbruch in der Rolle der heroinabhängigen Mutter im Drama Die beste aller Welten von Adrian Goiginger. Der österreichische Film feierte bei der Berlinale Premiere und wurde mit dem Kompass-Perspektive-Preis ausgezeichnet. Verena Altenberger erhielt für ihre Darstellung vielfach internationale Auszeichnungen, darunter den Österreichischen Filmpreis, den Bayerischen Filmpreis, den Preis als „Beste Schauspielerin“ beim Internationalen Filmfestival in Moskau sowie mehrere Preise in den USA.
2020 stand Verena Altenberger erneut in der Regie von Adrian Goiginger vor der Kamera: Märzengrund kam im Sommer 2022 in die Kinos. Abgedreht sind zudem die Coming-of-Age-Tragikomödie Hannes von Hans Steinbichler, das österreichische Drama Me, We von David Clay Diaz, das im Rahmen der Diagonale 2021 erstmals gezeigt wurde, sowie die deutsche Komödie Generation Beziehungsunfähig von Helena Hufnagel, die im Sommer 2021 Kinopremiere hatte.
Als Altenpflegerin Magda feierte Verena Altenberger in der RTL Comedy-Serie Magda macht das schon! im deutschen Fernsehen Quotenerfolge. Ab Anfang 2021 war sie in der vierten und finalen Staffel zu sehen. Die Sitcom wurde mit dem Deutschen Fernsehpreis 2018 ausgezeichnet und mehrfach für den Deutschen Comedypreis sowie die Rose d’Or nominiert. Ab März 2021 war Verena Altenberger zudem in der Magenta TV Streaming-Serie Wild Republic zu sehen. Im Frühjahr 2021 drehte sie für den Debüt-Kinofilm von Chris Raiber, Sterne unter der Stadt, der im Frühjahr 2023 Premiere hatte.
Mit dem Remake des Fritz-Lang-Klassikers M – Eine Stadt sucht einen Mörder von David Schalko feierte Verena Altenberger bei der Berlinale 2019 Premiere. Seit 2019 war Verena Altenberger als Kommissarin Elisabeth Eyckhoff im Münchner Polizeiruf 110 zu sehen. Sie trat damit die Nachfolge von Matthias Brandt an. Ihr erster Fall, „Der Ort von dem die Wolken kommen“, wurde für den
Grimme-Preis 2020 nominiert. 2021 war Verena Altenberger zum vierten Mal für die Romy in der Kategorie „Beliebteste Schauspielerin Serie/Reihe“ nominiert und erhielt den Nestroy-Publikumspreis zugesprochen. Zudem wurde sie mit dem Publikumspreis und Sonderpreis beim Deutschen FernsehKrimiFestival 2022 und dem Preis für Schauspielkunst 2022 beim Festival des deutschen Films ausgezeichnet und für die „Beste darstellerische Leistung (Spielfilm)“ beim Filmkunstfest Mecklenburg-Vorpommern 2023 geehrt.
Verena Altenberger war im 2021 und 2022 als Buhlschaft im Jedermann bei den Salzburger Festspielen an der Seite von Jedermann Lars Eidinger zu erleben.
2021 übernahm sie gemeinsam mit dem Filmemacher Arash T. Riahi die Präsidentschaft der Akademie des österreichischen Films.